Consecuencias de la variación individual de las señales químicas de los machos de lagartija carpetana (iberolacerta cyreni) para su éxito reproductor, la organización social, las preferencias de las hembras y el fenotipo de la descendencia

Resumen

La lagartija carpetana, Iberolacerta cyreni, es una especie que ha sido utilizada en multitud de ocasiones como modelo para estudiar la comunicación química y su papel en la selección sexual y en la reproducción de los lagartos. Actualmente se conocen parte de los mecanismos básicos que soportan la producción de señales en los machos de I. cyreni, así como de las respuestas de las hembras. Eso hace de la lagartija carpetana una especie idónea para responder preguntas más profundas que trascienden la emisión o la recepción de señales y permiten estudiar aspectos más detallados de la ecología evolutiva de la comunicación. En esta tesis estudiamos cómo la variación en la producción de las señales por los machos de la lagartija carpetana tiene efectos en el éxito reproductivo, la organización social, las preferencias de las hembras y el fenotipo de las crías. Se ha postulado que las señales sexuales pueden ser evolutivamente estables si son honestas y dependen de la condición o son costosas para el emisor. Los machos secretan compuestos químicos costosos con los que marcan sus territorios y que, si son preferidos por las hembras, pueden atraerlas hacia esas áreas. De esta manera, los machos, si además defienden de manera efectiva ese territorio, podrían incrementar su éxito de apareamiento. En algunos casos, la presencia y abundancia de algunos compuestos en las señales químicas dependen de la condición corporal del macho y de la disponibilidad de recursos alimenticios particulares en el ambiente. El primer capítulo trata de conocer como una situación de desventaja para algunos machos, afecta a la expresión de los ornamentos químicos y visuales. Puesto que la producción de estas señales es costosa y dependiente de la condición, sometimos experimentalmente a un grupo de machos de una población natural a un desafío inmune mediante la inyección de un lipopolisacárido bacteriano (LPS), para después medir el cambio en la intensidad de la expresión de las señales visuales y químicas. Nuestros resultados mostraron cómo se produjeron cambios en ambos tipos de señales. En los parches de color que definen las señales visuales se produjo un descenso en las cantidades relativas de coloración ultravioleta de la zona gular y de los ocelos laterales, la cual depende de los componentes estructurales y de melanina. Mientras que no se vio afectada la coloración dorsal verdosa dependiente de carotenoides. En las señales químicas detectamos en las secreciones un descenso de las proporciones de ergosterol; compuesto que parece jugar un importante papel en la selección sexual al ser preferido por las hembras y que, en su forma activa (vitamina D) tiene funciones relevantes en el sistema inmune. Los resultados sugieren la existencia de un compromiso entre la regulación fisiológica del sistema inmune y la elaboración o desviación de compuestos esenciales, tanto a los ornamentos químicos como a los visuales. Este compromiso podría tener un importante papel en los procesos de selección intra- e intersexual. Dado que experimentos previos en cautividad han mostrado resultados diferentes, nuestro trabajo sugiere también que la expresión de las señales es dependiente del contexto y muestra la importancia de desarrollar nuevos estudios en condiciones naturales. Este capítulo muestra como la producción de las señales químicas y visuales en lagartos es dependiente de la condición del emisor por lo que podrían constituir señales honestas de la calidad del macho en la que las hembras basarían su elección de pareja En el segundo capítulo comprobamos si, además de provocar un descenso en la expresión de las señales, el desafío inmune provocaba un menor éxito reproductivo de aquellos machos que sufrían un desafio inmune experimental con lipopolisacárido. Como medida indirecta del acceso a las hembras de los machos, medimos también su área de campeo y el solapamiento con las áreas de otros machos. Nuestros resultados mostraron que el éxito reproductivo se incrementaba con el tamaño corporal (o la edad) mientras que el tratamiento experimental no causó diferencias en el éxito reproductivo medio. Sin embargo, los machos con el desafio inmune redujeron el tamaño de sus áreas de campeo y su éxito reproductivo no estuvo relacionado con el tamaño corporal. Esto sugiere la existencia de una estrategia reproductiva alternativa en aquellos machos "subóptimos", los cuales podrían considerar bajas sus probabilidades de supervivencia. Esto conduciría a estos machos subóptimos a adoptar una estrategia de alto esfuerzo reproductivo en forma de “inversión terminal”, a pesar de la baja calidad de sus señales sexuales y de los costes potenciales que tendría para su supervivencia. La selección sexual no solo tiene el componente de la selección de pareja por la hembra, sino que la competición entre machos por buenos territorios que contengan más hembras también es determinante. En el tercer capítulo estudiamos cómo un aumento experimental de la calidad de las señales químicas de los machos puede influir en el uso del espacio por las hembras, si se ven atraídas por los territorios marcados por estos machos. También estudiamos cómo afecta la calidad de las señales a la estructura jerárquica entre machos producida por los enfrentamientos agonísticos entre ellos y al comportamiento reproductivo. Para ello suplementamos con vitamina D3 a un grupo de machos durante las semanas anteriores a la época de apareamiento y los liberamos, junto con otro grupo de machos no suplementados y un grupo de hembras, en un cercado seminatural para que copulasen libremente. Para garantizar que no existía competición por el hábitat, colocamos refugios idénticos distribuidos de manera uniforme, en un número igual al de machos en el cercado y durante la época reproductiva estudiamos la dinámica de uso del espacio y las interacciones sociales que se produjeron entre todos los individuos, tanto agonísticas como reproductivas. Los resultados mostraron que la jerarquía y la dominancia entre machos tuvo una importancia capital para conseguir un mayor éxito de apareamiento, independientemente de la calidad de las señales producidas. Esto sugiere que, a pesar del papel que puedan jugar las señales en la selección sexual, la competición entre machos es un factor clave para conseguir tener mayor acceso a las hembras. Sin embargo, dado que existen procesos de competición post-cópula por fecundar los óvulos de la hembra, no podemos asegurar con nuestro experimento que conseguir un mayor número de cópulas asegure el éxito reproductivo. No está del todo claro si la competición entre machos es solo por acceder a más hembras o por defender territorios de mejor calidad que sean ocupados por ellas. Experimentalmente, se ha comprobado que las hembras modifican su área de campeo atraídas por aquellas zonas marcadas con compuestos costosos para los machos, como la provitamina D3. Y también se ha comprobado que las hembras en situación de inanición responden con más intensidad a las señales químicas producidas por los machos. Eso sugiere que el origen de la preferencia de las hembras por estas señales podría deberse a la existencia de un sesgo sensorial preexistente por estos compuestos, probablemente por encontrarse en recursos alimenticios. En el cuarto capítulo comprobamos si la preferencia de las hembras por la provitamina D3 se debe a que esta molécula, o las presas que la contienen, es un recurso valioso para las hembras en gestación. Para ello suplementamos a dos grupos de hembras grávidas con provitamina y con vitamina D3 y estudiamos los potenciales beneficios que podrían tener para ellas, para sus huevos y sus crías en términos de diferencias en la condición corporal, la morfometría, el tamaño de puesta y el éxito de eclosión. También estudiamos el interés mostrado por las hembras suplementadas hacia los olores de las secreciones de los machos. Nuestros resultados no mostraron grandes diferencias entre tratamientos, excepto en la menor condición corporal de las crías de las madres tratadas con provitamina. También encontramos que la respuesta de las hembras a los olores de los machos fue menor en las hembras que habían sido suplementadas que en las hembras control. Esto sugiere que el potencial sesgo sensorial de las hembras podría estar relacionado con las necesidades fisiológicas de las hembras o con el nivel de hambre que están soportando cuando actúan como receptores de la señal del macho. Si una hembra elige un hábitat concreto siguiendo las señales del macho, su elección puede condicionar, en función de la calidad y de los recursos existentes, el desarrollo futuro de las crías. En el capítulo quinto comprobamos la posible existencia de efectos maternos inducidos por la disponibilidad alimenticia de provitamina y vitamina D que soportan las hembras durante el embarazo. Para ello realizamos un suplemento con vitamina y provitamina similar al del capítulo cuarto y sometimos a las crías, una vez nacidas, a tests de velocidad de carrera y de escalada para estudiar su fenotipo y su condición corporal. También realizamos un test de dispersión para comprobar qué individuos tenían mayor tendencia a dispersarse abandonando el hábitat elegido por la madre. Nuestros resultados mostraron que, aunque la velocidad de carrera y escalada no fue diferente en las crías de madres suplementadas, la habilidad para escalar, sí fue mejor en las madres con mayor acceso a la provitamina y a la vitamina D. Sin embargo, los hijos de madres suplementadas con provitamina mostraron más tendencia a ser residentes, que los hijos de las madres control. Esto sugiere la existencia de un efecto materno anticipador en respuesta a las condiciones del hábitat. Las madres cuyo contenido corporal en provitamina D fue mayor, podrían haber “informado” de alguna manera a sus crías de que la calidad del hábitat en el que nacieron era buena, evitando así una dispersión innecesaria. Aunque hay coincidencia ente la molécula que es atractiva para las madres y la molécula que informaría a las crías de la calidad del hábitat en el que nacen, solo podemos especular con la existencia de una molécula informativa transgeneracional con el mismo significado para madres que para crías. Aunque los efectos maternos pueden condicionar el fenotipo de las crías hasta el momento de la eclosión, el ambiente externo es lo que determinará, una vez que nacen, sus características de desarrollo. Sin embargo, las características individuales de las crías pueden condicionar la respuesta que ejecutan en función del ambiente en el que se desarrollan. En el capítulo sexto evaluamos cómo la calidad del ambiente materno durante la gravidez y la existencia de un ambiente postnatal estresante afecta a la personalidad de las crías. Para ello, hicimos un experimento en el que tratamos a crías de hembras que habían sido suplementadas con vitamina D con costicosterona, simulando una situación de estrés post-natal. Las crías fueron probadas en sucesivos test comportamentales que evaluaban su tendencia a ser más o menos activos, ocupar durante más tiempo un refugio y asumir más riesgos. Nosotros evaluamos la coherencia entre los comportamientos encontrados, así como su repetibilidad en el tiempo. También evaluamos su velocidad de escalada como medida indirecta de su condición y de su comportamiento en una situación de estrés. Nuestros resultados mostraron, de nuevo, un fuerte efecto de la dieta materna en la motricidad de las crías y revelaron la existencia de personalidades en cuanto al uso del refugio en el caso de las crías con estrés inducido que eran hijas de madres suplementadas. También encontramos que la actividad de las crías de madres suplementadas fue más predecible que la de los otros grupos, independientemente del nivel de estrés; y que el nivel de estrés afectó al nivel de riesgo asumido. Nuestros resultados sugieren que la condición de los individuos, influida por la dieta de la madre, y las condiciones encontradas en el ambiente postnatal, afectan a la expresión de patrones individuales de personalidad induciendo, según los casos, variaciones en la predictibilidad y repetibilidad del comportamiento.